Capodistria è anche una delle città slovene più antiche, dove la presenza dell’uomo è datata all’età del bronzo.

I primi insediamenti a Capodistria, che originariamente era un’isola, risalgono all’epoca dell’Antica Roma e nel corso dei secoli l’area passò sotto diversi domini, cambiando il proprio nome diverse volte. Il nome del primo insediamento sull’isola, dove oggi è situato il centro storico, era Aegida, nell’epoca Romana cambiò in Capris e in seguito in Insula Capraria (Isola delle capre), i Bizantini scelsero il nome di Justinopolis, mentre i patriarchi di Aquileia optarono per Caput Histriae (Capo d’Istria).

I veneziani, che hanno lasciato senza dubbio l’impronta maggiore nell’area, la battezzarono Capo d’Istria. Questo è il nome che ancora oggi si abbina allo sloveno Koper (l’area è infatti zona bilingue).

La città visse il periodo di maggior sviluppo economico e culturale nel tempo della Repubblica di Venezia (dal XIII al XVIII secolo), di cui testimonia l’architettura urbana preservata ad oggi, mentre l’immagine di città sull’isola iniziò a svanire con la bonifica delle saline (processo che si concluse nel 1912).

In seguito alla caduta della Repubblica di Venezia l’area di Capodistria passò sotto il dominio degli austriaci e poi di Napoleone. Dopo ulteriori cambiamenti di governo tra e dopo le due guerre mondiali, Capodistria fu parte della Jugoslavia e dal 1991 è un’importante città della Repubblica di Slovenia.